此博物馆以美国现代艺术的收藏闻名，作品有些比另一家现代艺术博物馆还要新，在惠特尼博物馆建馆前30年，美国的艺术是相当保守而且崇欧的，艺术品的展出、购买和教育几乎都由美国国家设计学院主导，因此惠特尼博物馆的成立，打破了美国艺术的保守情况，1918年，一开始仅是艺术家俱乐部的会员成果展，称为惠特尼画室俱乐部，年度大展吸引了越来越多美国当代艺术家，1928年，会员成长到800名左右，于是开始筹备博物馆设立，在1931年正式在美国曼哈顿上东区开幕。 　　

　　早期的惠特尼博物馆收藏偏向于写实派的绘画作品，后来在1940年代开始变成完全的现代艺术，也就是抽象与概念化的作品居多，在1960年代更因普普艺术盛行，加入了不少具有流行意象、反讽的现代作品。 　　

　　1968 年，惠特尼在馆外开始有雕塑品展览 ，首次展品来自于知名的艺术家丹尼斯 · 欧本海默(en:Dennis Oppenheim)和麦可·海泽(en:Michael Heizer)。1970年则因地景艺术盛行，在纽约市布朗斯区，展出了艺术家罗勃·史密森(en:Robert Smithson)的作品《螺旋堤》(Spiral Jetty)。 　　

　　1975 年以后 ，影片类艺术大为引人注目，惠特尼也将录影、摄影或电影艺术列入收藏。接着是1981年开始收藏装置艺术类作品。1989年更进一步也收藏了行为艺术作品。这使得惠特尼博物馆在美国成为当代艺术的先趋，也奠定了后来惠特尼双年展的地位。目前惠特尼双年展是该博物馆的重点活动之一，在美国艺术界，鲜少有艺术家不知道惠特尼双年展。 　　

　　该馆收藏了爱德华·霍普的许多作品，近年来也积极发展网络艺术部份展览和收藏，在惠特尼博物馆的网站上，就有网络艺术的专门区域，过去称为“Net Art”、现已改名为“Artport”。